Peggy Guggenheim verzamelde gedurende haar hele leven kunst van over de hele wereld en bracht meesterwerken van de grootste kunstenaars uit de 20e eeuw onder één dak samen. Haar collectie werd in 1980 ingehuldigd als openbaar museum met stukken uit de moderne Italiaanse, Europese en Amerikaanse kunst.

De Peggy Guggenheim-collectie in Venetië bestaat uit de stukken die tijdens haar leven zijn samengebracht en gewijd aan het vinden en kopen van kunst, evenals collecties die later genereus aan haar stichting zijn geschonken. De permanente collectie van het museum bevat de belangrijkste stukken van het 20e-eeuwse kubisme, het Amerikaanse abstracte expressionisme, de metafysische schilderkunst, het surrealisme en de Europese abstracte kunst.

Een collectie die in 2012 aan de stichting is geschonken, de zogenaamde Schulhofcollectie, bestaat uit 80 stukken uit 1945 en de daaropvolgende jaren. Je vindt ook de Patsy R. en Raymon D. Nasher Sculpture Garden die de buitenruimtes van Palazzo Vernier Leoni beslaat.